Hyme No Ascomycetes 2p51b

Hymenoascomycetes: Helotiales (inoperculate discomycetes) 15.1 Introducción En contraste con los Pezizales que producen apotecia con asci que descarga sus esporas a través de una tapa desmontable en su ápice, los asci de discomycetes inoperculate liberan sus esporas ya sea a través de una válvula o una hendidura. En el inoperculate, así como operculate discomycetes, el asci puede contener dos o más capas, es decir, a menudo se describen como bitunicate. Sin embargo, estas capas no se separan durante la descarga de ascus, es decir, son no fissitunicantes. Los detalles estructurales finos de los asci de Helotiales han sido descritos por Verkley (1993, 1994, 1996). Se distinguen dos grandes grupos ecológicos de discomicetes inoperacables: las especies liquenizadas y no liquenizadas. Esta característica se correlaciona aproximadamente con la taxonomía a nivel de órdenes, y aquí discutiremos los Helotiales (a veces llamados alternativamente Leotiales) que contienen principalmente hongos no liquenizados. Los Lecanorales y otras órdenes con principalmente o exclusivamente hongos formadores de líquenes se describen en el capítulo 16. Los relativamente pocos estudios filogenéticos que hasta ahora se han realizado en los Helotiales carecen del poder necesario de resolución para delimitar grupos naturales. Por lo tanto, no está claro en la actualidad si este orden es monofilético o no, y varios esquemas de clasificación diferentes están en uso (Gernandt et al., 2001; Kirk et al., 2001; Pfister & Kimbrough, 2001). Las familias asociadas actualmente con los Helotiales se enumeran en la Tabla 15.1. Así circunscrita, la orden Helotiales contiene unas 2300 especies. Las Orbiliaceae, anteriormente incluidas aquí (Pfister, 1997), se consideran ahora más estrechamente relacionadas con los Pezizales. Dado que las formas conidiales de algunos de ellos son de interés como nematode trapping y hongos acuáticos, serán consideradas en el Capítulo 25. Los hongos pertenecientes a los Helotiales se han adaptado a varias situaciones ecológicas diferentes. Los patógenos de las plantas de la manerespecie son arenecrotróficos, hemibiótricos o biotróficos, y algunos pueden causar daños considerables en cultivos económicamente importantes. Otras especies son saprotróficas, colonizando hojas muertas y brotes de plantas herbáceas y leñosas. Las especies endofíticas también son conocidas, y no sería demasiado sorprendente si muchos de los discomycetes inoperculate conocidos como saprotrophs se encontraban ya presentes en la planta viviente como endófitos. Algunas especies de frutas en los desechos de las plantas sumergidas en corrientes de agua dulce y se han adaptado a este hábitat mediante la producción de conidios de formas inusuales (capítulo 25). Otras especies forman asociaciones ericóides micorrícicas con las raíces de Ericaceae (pág 442). Las Thelebolaceae son un grupo de especies coprófilas. 15.2 Sclerotiniaceae Las Sclerotiniaceae y Rutstroemiaceae están estrechamente relacionadas, pero pueden Table15.1. The families currently placed in or near the Helotiales. Data from Gernandt et al. (2001), Kirk et al. (2001) and Pfister and Kimbrough (2001). Three families printed in bold are considered in more detail in this chapter.

Family

No. ofspecies

Ascocorticiaceae Bulgariaceae Cudoniaceae Cyttariaceae Dermateaceae(p. 439) Geoglossaceae

3 1 10 11 385 48

Helotiaceae Hemiphacidiaceae Hyaloscyphaceae Leotiaceae

623 12 541 13

Loramycetaceae Phacidiaceae Rhytismataceae(p. 440) Rutstroemiaceae Sclerotiniaceae(p. 429)

2 3 219 100 124

Thelebolaceae Vibrisseaceae

15 14

Examples Bulgariainquinans Cyttaria Mollisia,Pyrenopeziza,Rhynchosporium,Tapesia Geoglossum,Trichoglossum Ascocoryne,Hymenoscyphus,Neobulgaria Hyaloscypha,Lachnum (¼Dasyscyphus) Leotia Phacidium Rhytisma Rutstroemia Sclerotinia Thelebolus

Análisis filogenéticos basados en ADN (Holst-Jensen et al., 1997). Los de ambas familias producen apotecia con pedúnculos que crecen a partir de estromas localizados dentro del tejido de la planta hospedadora colonizada. La

apotecia suele desarrollarse en primavera a partir de estromatos hibernados. El estroma es un órgano de almacenamiento de alimentos y suele diferenciarse en dos partes, una corteza (corteza) de células oscuras de paredes gruesas y una médula de células hialinas. Se han distinguido dos tipos generalizados de estroma. Para citar a Whetzel (1945), El estroma esclerocial (comúnmente llamado esclerotio) tiene una forma más o menos característica y una estructura estrictamente hifal en las condiciones naturales de su desarrollo. Mientras que los elementos del sustrato pueden estar incrustados en su médula, se producen sólo de manera incidental y no constituyen parte del suministro de alimentos de reserva. El estroma substrato es de forma difusa o indefinida, estando su médula compuesta por una trama o red de hifas sueltas permeando y preservando como alimento una porción del sustrato u otro sustrato (por ejemplo, medio de cultivo). Ahora está claro que el estroma esclerocial es típico de la Sclerotiniaceae donde es a menudo Conspicuo (placas 7a, b). Los hongos pertenecientes a las Rutstroemiaceae (placa 7c) producen el estroma substrato menos evidente. Las Rutstroemiaceae crecen principalmente como saprotrophs, pero las Sclerotiniaceae incluyen algunas especies importantes de plantas patógenas. Sólo consideraremos esta última familia porque se sabe mucho más sobre ella. En el género Sclerotinia, en su sentido más amplio, se forman variedades de macroconidios con o sin microconidios de acompañamiento, y muchos micólogos consideran que especies con diferentes tipos de conidios pertenecen a géneros distintos. Debido a que estos son muy estrechamente relacionados, Sclerotinia es un buen ejemplo para ilustrar la flexibilidad de la reproducción asexual en hongos (Weber & Webster, 2003). Por ejemplo, Sclerotinia fuckeliana tiene Botrytis cinerea con conidios polyblastic como su estado asexual (Figuras 15.5a, b) y es por lo tanto actualmente llamado Botryotiniafuckeliana.Italsoproducesmicroconidia de phialides agrupados (Fig. 15.5c). Sclerotinia (Monilinia) fructigena produce Moniliatype blastoconidia en cadenas (Figura 15.3b) y carece de un estado microconidial, mientras que S. (Myriosclerotinia) curreyana produce solamente microconidios de tipo Myrioconium (Fig. 15.1d f) pero no tiene macroconidios estado. Todas estas especies pueden producir apotecia. Esto también es cierto para Sclerotinia sclerotiorum, que se considera que representa Sclerotinia sensu stricto (Kohn, 1979). Sclerotium cepivorum no produce ni conidios funcionales ni apotecia, y los esclerocios funcionan puramente como propágulos vegetativos, germinando por el crecimiento de hifas. Las microconidias a veces son producidas por esclerocios germinantes, pero éstos no parecen tener ninguna función. La relación de S. cepivorum con las Sclerotiniaceae se ha deducido de estudios basados en ADN (Carbone & Kohn, 1993). Mientras que los macroconidios generalmente germinan fácilmente y desempeñan un papel importante en la diseminación de enfermedades, las microconidias pueden o no germinar y se considera que funcionan principalmente como espermatia, es decir, agentes de fertilización en la reproducción sexual. Sclerotinia . (a) T.S. curreyana sclerotium.Note the stellatepith cells of Juncuseffusus. thehost, b) T.S. sclerotium ( showing an ascogonium. Fig

15.1

(c) Ascus and ascospores. d) Microconidia in ( culture. (e) T.S. Juncuseffusus spermodochidium on .Note phialides. the cavitylinedby ( fromhost. f) Microconidia

15.2.1 Sclerotiniacurreyana y S.tuberosa La apotecia de Sclerotinia (Myriosclerotinia) curreyana, un patógeno de la fiebre Juncus effusus, es común en mayo. Surgen de esclerocios negros en la médula en la base del tallo de Juncus (placas 7a, b). Los tallos infectados parecen

más pálidos que los tallos sanos y, al sentirse hasta la base de un tallo infectado, el sclerotium se puede sentir como una hinchazón entre el dedo y el pulgar. El esclerocio tiene una capa externa de células oscuras Y un interior rosado que incluye algunas de las células de la médula estelar del huésped (figura 15.1a; placa 7a). Una o varias apotecias pueden crecer a partir de un único esclerocio. Las ascosporas se liberan a finales de la primavera e infectan los tallos de la nueva estación. En el cultivo, las ascosporas germinadas forman un micelio que produce microconidios a partir de pequeños phialides (Fig. 15.1d). Pueden encontrarse grupos de microconidios similares en el Juncus infectado más tarde en la estación (Fig. 15.1f), donde encajan cavidades debajo de la epidermis en la parte superior de los culos infectados. Whetzel (1946) ha utilizado el término spermodochidium para estas fructificaciones microconidiales (Fig. 15.1e). Es probable que los microconidios jueguen un papel en la fertilización. La apotecia de S. (Dumontinia) tuberosa (Fig. 15.2) tiene alrededor de 2 cm de diámetro y proviene de esclerocios dentro de los rizomas de Anemone nemorosa (Pepin, 1980). También pueden ocurrir en la anémona del jardín donde se asocian con la enfermedad de la pudrición negra. Los microconidios se forman en cultivo. Estudios de microscopía electrónica de la pared de ascus muestran que tiene una pared de dos capas, pero las dos capas no se separan entre sí, es decir, el ascus es no fissitunicato. El ápice del ascus contiene una cúpula espesa del material de la pared con un canal central. A medida que el ascus explota, el aparato apical se invierte (Verkley, 1993).

Fig 15.2 Apothecia of Sclerotiniatuberosa rising from subterranean sclerotia formed onrhizomes of Anemone nemorosa .

15.2.2 Moniliniafructigena yM.laxa Monilinia fructigena es la causa de una pudrición de manzanas, peras, ciruelas y otras frutas de hueso (Byrde & Willetts, 1977). Aunque el estado apotecial sólo se forma rara vez, la enfermedad es común y se transmite por medio de conidios. Las manzanas y las peras que muestran la pudrición parda manchan las pústulas de conídios a menudo en zonas concéntricas (Fig. 15.3a). La esporulación es estimulada por la luz, y las zonas adyacentes corresponden a los períodos diarios de iluminación. Los conidios son blastoconidios formados en cadenas que se extienden en longitud en sus ápices por brotación del conidio terminal. Ocasionalmente se forma más de un brote, y esto resulta en cadenas ramificadas (Fig. 15.3b). La conidiogénesis de este tipo es característica del género anamórfico Monilia. La infección de la fruta es comúnmente a través de heridas causadas mecánicamente o por insectos como la polilla de la manzana, las avispas o las tijeretas (Croxall et al., 1951; Xu & Robinson, 2000). Las frutas dejadas en el suelo son la fuente de infección en la temporada siguiente. Durante el invierno, las frutas infectadas se momifican, y la fruta arrugada completamente colonizada por el micelio se interpreta como el esclerocio. En el año siguiente el esclerocio puede producir otras pústulas conidiales. Las infecciones pueden desarrollarse como una enfermedad posterior a la cosecha en las manzanas almacenadas y, en algunas variedades, también puede ocurrir una infección de la rama. Un grupo similar de enfermedades de la manzana y el ciruelo es causado por Monilinia laxa que también tiene un estado conidial de Monilia. Además de la podredumbre de la fruta, esta especie provoca la floración y el tizón de los brotes, en los que los brotes infectados se marchitan y se recubren con pústulas conidiales. Monilinia fructicola provoca el desprendimiento especial de cepas e nectarinas en América del Norte y del Sur, Sudáfrica, Australia y el Lejano Oriente, pero no ha sido reportado desde Europa. Produce el estado apotecial más fácilmente que las otras especies (Holtz et al., 1998), y las ascosporas liberadas de los frutos momificados hibernados pueden ser una fuente de inóculo en el campo (Tate & Wood, 2000). Estas y una cuarta especie del complejo de pudrición de la fruta parda, M. polystroma, se pueden distinguir por medio de características morfológicas y secuencias de ADN (van Leeuwen et al., 2002). 15.2.3 Esclerotiniasclerotiorum

Esta especie causa una serie de enfermedades (Sclerotinia putrefacción, moho blanco, rotura de tallo) en más de 400 especies de plantas cultivadas y silvestres pertenecientes a unas 75 familias diferentes (Boland & Hall, 1994). Las plantas de cultivos más importantes afectadas son el girasol, la soja y la colza, con pérdidas de cultivos que se aproximan al 100% de las condiciones favorables a la enfermedad. Los esclerocios se forman en desechos de cultivos en descomposición y permanecen viables en estado latente en el suelo durante muchos años, especialmente si se labran profundamente. Los esclerocios localizados dentro de los 3cm superiores del suelo germinan para producir hifas o apotecia en primavera. Las plantas pueden ser infectadas o bien de micelio o de las cosmosporas, no hay estado macroconidial. Se forman microconidios filialides y probablemente sirven como espermátides. La infección por S. sclerotiorum es a menudo iniciada por una fase saprotrófica en hojas o pétalos muertos durante los cuales se genera biomasa micelial, antes del ataque al tejido vegetal vivo. Los brotes sobre el suelo y, en menor grado, las raíces pueden ser infectados, y las infecciones de los tejidos vivos son fuertemente necrotróficas. Esta fase necrotrófica es seguida por un crecimiento saprotrópico adicional y la formación de esclerocios. Por lo tanto, el ciclo de infección en S. sclerotiorum es trifásico. Las revisiones de la biología general y patología de S. sclerotiorum han sido escritas por Purdy (1979), Hegedus y Rimmer (2005) y Bolton et al. (2006). Sclerotinia sclerotiorum puede infectar los granos de polen de las plantas de cultivo, pero también puede llegar a ser genuinamente semilla, sobrevivir sistemáticamente en el embrión durante varios años y reemplazar los tejidos podridos con micelio y esclerocios. Tales infecciones transmitidas por semillas son fácilmente eliminadas por aderezos fungicidas, pero las infecciones de los cultivos en crecimiento son menos fáciles de controlar. Por lo tanto, se ha intentado el control biológico de S. sclerotiorum. Un agente prometedor del biocontrol es el hongo piñonario Coniothyrium minitans que infecta y parasita hifas y esclerocios de S. sclerotiorum en el suelo y en el tejido vegetal (Tribe, 1957; de Vrije et al., 2001). Es particularmente interesante la capacidad de C. minitans para destruir los escleróticos latentes de S. sclerotiorum en el suelo, ya que ofrece la oportunidad de descontaminar el suelo infectado en el que las plantas de cultivo susceptibles no podrían cultivarse durante varios años. Gerlagh et al. (2003) han demostrado que uno o dos conidios de C. minitans son suficientes para iniciar la infección de un esclerotio. Los conidios de C. minitans pueden propagarse rápidamente por la actividad de los invertebrados del suelo, incluidos los ácaros (Williams et al., 1998). Estas propiedades han llevado al registro de C. minitans como un agente de control biológico comercial contra S. sclerotiorum. Dado que los C. minitans que colonizan el suelo pueden tolerar muchos fungicidas usados contra S. sclerotiorum,El control de la podredumbre de Sclerotinia también es posible en algunos cultivos (Budge & Whipps, 2001). Fig 15.3 Moniliniafructigena. (a) Apple showingbrownrotcausedby this fungus, andbearingconidialpustules.Thewound serving as entrypointisindicatedby an arrow. (b) Blastoconidia of the Monilia type.

Ácido oxálico y regulación del pH Como otros hongos como Botrytis cinerea (ver página 435) y basidiomicetos de la pudrición parda (P. 527), S. sclerotiorum libera grandes cantidades de ácido oxálico en el tejido vegetal infectado, y esta es una importante patogenicidad (Godoy et al., 1990). El ácido oxálico puede quelar los iones Ca2 + liberados de la degradación de la pared celular, y también suprime la respuesta hipersensible del huésped (Cessna et al., 2000). Lo más importante, sin embargo, acidifica el tejido vegetal infectado. Hay buena evidencia de que S. sclerotiorum puede percibir el pH de su ambiente, y que puede ajustar la tasa de producción de ácido oxálico en consecuencia. De esta manera, se crean condiciones óptimas para la actividad de sus enzimas degradantes de pectina, especialmente las endopoligalacturonasas, que maceran tejidos hospedadores colonizados (Rollins & Dickman, 2001). Un factor de transcripción codificado por el gen pac1 parece estar involucrado en la regulación de la expresión de genes controlados por pH externo (Rollins, 2003). Plantas transgénicas de girasol o soja que contienen un gen de oxalato oxidasa de cereales muestran buena resistencia a la infección por S. sclerotiorum. Esta parece ser una estrategia de control prometedora para el futuro, pero en la actualidad sigue siendo lenta en la aceptación pública (Lu, 2003). También es posible la cría de resistencia convencional, Aunque la resistencia no suele ser debido a genes importantes

y es sólo parcial. El principio subyacente en el frijol corredor (Phaseolus vulgaris) parece ser una tolerancia mejorada del ácido oxálico o una restricción de su difusión a través del tejido infectado (Tu, 1985). Los esclerocios esclerosos de S. sclerotiorum se forman fácilmente en el cultivo y han sido objeto de investigaciones sobre la fisiología de su desarrollo (Willetts y Wong, 1980; Willetts y Bullock, 1992). Son de tipo terminal. Los aspectos generales del desarrollo esclerótico se han resumido en las páginas 18 y 21. La regulación de la formación de esclerotio es interesante porque también es estimulada por el pH ácido, y el factor de transcripción Pac1 está involucrado (Rollins, 2003). Otra señal conocida como un desencadenante del desarrollo del esclerocio es el estrés oxidativo, p. Peroxidación de lípidos o irradiación con luz. Se inhibe la oxidación excesiva mediante la síntesis de antioxidantes como el bcaroteno o el ácido ascórbico (vitamina C), y si se añaden altas concentraciones a cultivos de S. sclerotiorum, se inhibe la formación de esclerocio (Georgiou y Petropoulou, 2001; Georgiou et al. , 2001). 15.2.4 Sclerotiumcepivorum Este hongo causa la pudrición blanca, la enfermedad más grave, de Allium spp., Especialmente las cebollas y el ajo. Los esclerocios germinan emitiendo hifas que crecen hacia las raíces de la planta huésped y causan infecciones necrotróficas con maceración de la raíz y tejido base de bulbo. Se secretan grandes cantidades de diversas enzimas pectinolíticas (Metcalf y Wilson, 1999). Los nuevos esclerocios se forman sobre y en los tejidos en descomposición del bulbo. Los esclerocios de S. cepivorum pueden sobrevivir en el suelo durante muchos años o incluso décadas (ColeySmith, 1959), y tan poco como un esclerocio por kg de suelo puede causar graves pérdidas de enfermedades (Crowe et al., 1980). Aparte de la fumigación del suelo, no se dispone de tratamiento efectivo de infecciones o de suelos contaminados (véase más abajo), y es necesario abandonar los campos para el cultivo de Allium una vez que se haya establecido S. cepivorum. Los exudados radiculares de Allium spp. Se sabe desde hace mucho tiempo que desencadenan la germinación de los esclerocios de S. cepivorum. Las sustancias tales como sulfóxidos de alquil-cisteína son ellas mismas inactivas, pero probablemente son metabolizadas por microbios del suelo para liberar compuestos volátiles que actúan como estimulantes (Coley-Smith y King, 1969; Una sustancia de este tipo, que también es producida directamente por Allium spp., Es el disulfuro de dialilo (Storsberg et al., 2003). Si se pulveriza sobre un campo infestado, provocará la germinación de los esclerocios, que es seguido por su muerte si no hay plantas hospederas presentes. Esta idea parece tener potencial para el control de S. cepivorum (Coley Smith, 1986, Coley-Smith & Parfitt, 1986). El polvo de ajo trabajado en el suelo parece tener efectos similares, muy probablemente debido a la liberación de sustancias volátiles a partir de los sulfonatos alquil cisteína no volátiles solubles en agua, catalizada por bacterias del suelo (Fig. 15.4). También puede ser posible el control biológico con Trichoderma spp., Que secretan quitinasas capaces de lisar las hifas de S. cepivorum (Metcalf & Wilson, 2001). 15.2.5 Thelifecycleof Botryotinia (Sclerotinia)fuckeliana,anamorph Botrytiscinerea Debido a que la apotecia de B. fuckeliana no se ven comúnmente, el hongo es mejor conocido por su estado macroconidial, Botrytis cinerea. Esto es omnipresente en todo tipo de material vegetal moribundo y también se asocia con una amplia gama de enfermedades a menudo denominado molde gris. El nombre Botrytis cinerea se conoce ahora como un nombre colectivo que se utiliza para describir una serie de cepas muy similares, pero genéticamente distintas (Giraud et al., 1999, Beever & Weeds, 2004). Por esta razón algunos autores prefieren escribir de una Botrytis del tipo cinerea. Los tratamientos a fondo de la biología de Botrytis cinerea han sido compilados por Coley-Smith et al. (1980) y Elad et al. (2004). Además de B. cinerea, hay otras 20 especies de Botrytis spp. Causando enfermedades en una amplia gama de plantas huésped (Staats et al., 2005). Los macroconidios de B. cinerea se forman en el tejido huésped infectado a partir de conidióforos ramificados de color oscuro. Las puntas de las ramas son De paredes delgadas y brotar para formar numerosos conidios elípticos multinucleados que son blastosporas (Hughes, 1953). Éstos se separan fácilmente por el viento, o se lanzan apagado mientras que los conidióforos giran higroscópicamente (figuras 15.5a, b). Las conidias también pueden ser dispersadas por la mosca de la fruta Drosophila melanogaster (Louis et al., 1996) y otros insectos vectores. Las microconidias uninucleadas están formadas por grupos de phialides que surgen directamente del micelio (Weber & Webster, 2003) o de macroconidios en germinación (Fig. 15.5c). Se ha afirmado que los microconidios son capaces de germinar (Brierley, 1918), pero no lo hacen en nuestra experiencia. Probablemente están implicados principalmente en la reproducción sexual, es decir, funcionan como espermátides. Los esclerocios se forman en la superficie de los tejidos infectados y el hongo pasa el invierno en esta forma. En primavera los

esclerocios pueden desarrollarse para dar lugar a mechones de macroconidios o, mucho menos comúnmente, a la apotecia. Una o varias apotecias acechadas pueden Surgen de un esclerocio, con el tallo de 1 cm o más de longitud y el disco apotecial de unos pocos milímetros de diámetro. Botryotinia fuckeliana es heterotálica con un sistema de apareamiento bipolar. En un solo cultivo de ascosporas, macroconidios, microconidios y esclerocios pueden formarse en la misma placa de agar (Weber & Webster, 2003), pero la apotecia nunca se desarrolla. Sin embargo, se formará una apotecia si se aplican microconidios de un tipo de apareamiento a esclerocios del tipo de apareamiento opuesto (Faretra et al., 1988). Al igual que la gran mayoría de ascomicetos (Bistis, 1998), B. fuckeliana muestra por lo tanto heterotalismo fisiológico. El ciclo de vida de este hongo se resume en la figura 15.6. Fig 15.4 Non-volatilewater-soluble metabolites (left) and their Allium volatilebreakdownproducts (right). -L-cysteine sulphoxide S-Methyl (methiin) is commoninmanyplants, andits sulphidebreakdownproducts do not trigger sclerotiumgerminationin Sclerotiumcepivorum. Alliin propenyl-L(S-2- cysteine sulphoxide ¼ S-allyl -L-cysteine sulphoxide), isoalliin andpropiin are typicalof of Allium.Their volatilebreakthegenus downproducts, especiallymercaptans, sulphides anddisulphides, arepotent triggers of sclerotiumgermination. Diallyldisulphideis themajor flavour componentofgarlic.

15.2.6 Otros ciclos de esclerotina En Sclerotinia (Stromatinia) narcissi (Drayton & Groves, 1952) se encuentra una desviación del ciclo de vida típico de los ascomicetos de B. cinerea (Figura 15.6). De las ocho esporas formadas en los ascos de este hongo, cuatro germinan para producir micelios Mientras que los otros cuatro producen micelios con estromatos esclerosos. La apotecia se desarrolla sobre las cepas formando esclerocios si se les transfiere microconidios. Así, el comportamiento de apareamiento de S. narcissi difiere del de B. fuckeliana y podemos decir que S. narcissi es sexualmente dimórfico. Este tipo de comportamiento no es común en ascomicetos y es posible que tal sistema de incompatibilidad se haya derivado del sistema más usual ejemplificado por B. fuckeliana por aberraciones que impiden la secuencia normal de desarrollo de órganos sexuales en formas básicamente hermafroditas (Raper, 1959). Un fenómeno un tanto relacionado se encuentra en Sclerotinia trifoliorum, en el que cada ascus contiene ascosporas de dos tamaños diferentes. Las cuatro grandes ascosporas germinan para dar lugar a micelios homotálicos (auto-fértiles), mientras que las Cuatro ascosporas más pequeñas producen micelios auto-estériles (Uhm & Fujii, 1983a, b). Como se ha discutido anteriormente en detalle para Saccharomyces cerevisiae (ver Fig. 10.5), los dos alelos de tipo de apareamiento de ascomicetos difieren fuertemente en los genes que codifican y se denominan así idiomorfos. Aunque no se han llevado a cabo estudios detallados sobre las Esclerotiniaceae, en otros ascomicetos filamentosos como Pyrenopeziza brassicae (véase página 439), las cepas heterotálicas llevan uno u otro de los dos idiomorfos, mientras que en las especies homotálicas ambas se fusionan y Expresado simultáneamente. En Sclerotinia trifoliorum, la formación de pequeñas ascosporas puede estar precedida por un cambio unidireccional de homotálico a heterotálico, es decir, la deleción de uno de los dos tipos de apareamiento durante la meiosis (Harrington & McNew, 1997). Sin embargo, otro tipo de comportamiento de apareamiento se observa en Sclerotinia sclerotiorum, que es homothallic.

Un solo cultivo de ascospore produce microconidios y esclerocios que llevan bobinas ascogonales debajo de la corteza. La transferencia de microconidios a los esclerocios en el mismo micelio da lugar a la formación de apotecia (Drayton y Groves, 1952). Un proceso similar de autofertilización también ocurre en Sclerotinia (Botryotinia) porri.

Fig 15.5 Botrytiscinerea.(a)Conidiophoresdeveloping froma sclerotium. (b) Apexofconidiophore showingorigin ofconidia asblastospores.(c)Conidiumgerminating toproducephialides andmicroconidia (after Brierley,1918).

15.2.7 Patogenicidad de Botrytiscinerea Botrytis cinerea es patógena en más de 200 especies de plantas. Las enfermedades graves de los cultivos son el moho gris de la lechuga, el tomate, la fresa y la frambuesa, la morfología de la grosella espinosa y el amortiguamiento de las plántulas de coníferas. Un caso especial es la putrefacción del racimo de las uvas. En circunstancias normales, las uvas infectadas se marchitan y finalmente caen al suelo, formando momias en las que el hongo puede sobrevivir el invierno. Las momias dan lugar a macroconidios infecciosos en la primavera siguiente. Este tipo de podredumbre del manojo causa pérdidas serias del cultivo en las uvas blancas y rojas. Bajo ciertas circunstancias y con ciertas variedades de uva, sin embargo, Botrytis causa la "putrefacción noble" en la cual las infecciones toman un curso más suave y permiten que la uva se seque suavemente, concentrando su azúcar y sabores en el proceso. El vino resultante es mucho más dulce y más rico que el vino de mesa normal y se consume Como un vino de postre. Probablemente el ejemplo más famoso se produce en la región de Sauternes de Francia, utilizando la uva de Semalillon de piel delgada que es particularmente susceptible a B. cinerea. Botrytis cinerea puede matar el tejido de su huésped rápidamente y luego sigue creciendo en los restos muertos. Es por lo tanto un patógeno necrotrófico clásico. Varios grupos de investigación han examinado factores que pueden estar implicados en la patogenicidad de B. cinerea, pero es aún imposible decir cuáles son los más importantes. Posiblemente B. cinerea emplea diferentes estrategias para la colonización y matanza de diferentes huéspedes. Este tema ha sido revisado por Prins et al. (2000) y Kars y van Kan (2004) y se resume a continuación.

Fig 15.6 Life cycle of Botryotiniafuckeliana (anamorph Botrytiscinerea).In nature, this fungus overwintersbymeans of sclerotia whichmaygerminateineitherof twoways.Conidiogenicgerminationgivesriseto themacroconidialstatewhichcanbeformedalso frommycelium.Theblastic macroconidia aremultinucleate, as aremycelial segments.Phialidic microconidia are formedfrom vegetativemyceliumor frommacroconidia.Theyareuninucleate,servingmainlyasfertilizingagentsfor sclerotiaofoppositemating type.Fertilizationleads to carpogenic germination of a sclerotium, i.e. to the formation of apothecia, resultingin eightuninucleate ascosporesofeitherof twomating types.The diploidstateis confinedto the tip of the ascogenoushypha (not shown; see Fig.8.10). Open andclosedcirclesrepresenthaploidnucleiof oppositemating type.Keyeventsin thelife cycle areplasmogamy (P), karyogamy (K) andmeiosis (M).

Adjunto Macroconidios de B. cinerea tienen una superficie hidrófoba, pero esto no es aparentemente debido a la presencia de proteínas de tipo hidrofobina (Doss et al., 1997). La fijación inicial del macroconidio a la superficie del huésped es por interacciones hidrofóbicas débiles. Cuando el tubo germinal emerge, secreta una matriz basada en polisacáridos que actúa como un pegamento mucho más fuerte (Doss et al., 1995). Este polisacárido puede ser el mismo que cinereano, un b- (1,3) -glucano con frecuentes enlaces cruzados b- (1,6) que es producido por B. cinerea a partir del exceso de glucosa en cultivo líquido y en uvas infectadas (Dubourdieu Et al., 1978b, Monschau et al., 1997). Cuando la glucosa libre se vuelve escasa, el cinereano es hidrolizado nuevamente por glucanasas extracelulares (Stahmann et al., 1993). En la superficie de la planta, la matriz de glucano puede servir así de unión, como un depósito de hidratos de carbono externo, y como matriz para enzimas hidrolíticas (Doss, 1999). Enzimas líticas Después de un corto período de crecimiento, el tubo germinal termina en una estructura de infección ligeramente hinchada que puede considerarse un rudimentario appressorium. Esto no es melanizado y, por lo tanto, la penetración de la cutícula probablemente está mediada principalmente por enzimas líticas en lugar de por la presión de turgescencia (véanse las páginas 381 y 395). Las enzimas que degradan la cutina son segregadas por B. cinerea durante las etapas iniciales de la infección (Comme 'et al., 1998), y las proteasas también pueden desempeñar un papel en la patogénesis (Movahedi y Heale, 1990). Más tarde, se produce una batería de enzimas que degradan las paredes celulares (especialmente enzimas pectinolíticas) durante la colonización del tejido huésped más allá de la lesión necrótica inicial. La pectina parece ser una fuente importante de carbohidratos para B. cinerea (Prins et al., 2000). La degradación de la pectina de la lámina central también puede ser un factor que contribuye a la muerte celular del hospedador (Tribe, 1955) y provoca maceración rápida y generalizada del tejido huésped (Kapat et al., 1998; Típico de la aparición necrotrófica de infecciones por B. cinerea. El ácido oxálico es secretado por B. cinerea como lo es por muchos otros hongos, y su presencia también está correlacionada con la necrosis de los tejidos. Sin embargo, en lugar de actuar directamente como una toxina, es más probable que mejore la actividad de las enzimas pectinolíticas que tienen un pH ácido óptimo y que quelate Ca2 (Prins et al., 2000). Pueden liberarse cantidades sustanciales de iones Ca2 + durante la degradación

de la pectina a partir de los grupos ácido carboxílico de los monómeros, ácido galacturónico, que a menudo forman sales de calcio. Respuesta hipersensible Los patógenos biotróficos, como hongos suaves o polvorientos o hongos de óxido, no infectan plantas huésped incompatibles porque reconocen su presencia. Un importante mecanismo de defensa es la respuesta hipersensible (ver págs. 115 y 397) en la cual las células epidérmicas en la vecindad del sitio de la infección sufren muerte celular programada (Mayer et al., 2001). La respuesta hipersensible va acompañada de una "explosión oxidativa" seguida de la síntesis de fitoalexinas. Con patógenos biotróficos que requieren células huésped vivas para su nutrición, la respuesta hipersensible es a menudo suficiente para matar la unidad de infección. Si la necrotrófica B. cinerea intenta infectar una planta huésped, también tiene lugar la respuesta hipersensible, pero no controla la infección porque B. cinerea puede explotar las células muertas para nutrición y crecimiento inicial (Govrin & Levine, 2000). Los intermedios reactivos de oxígeno (especialmente superóxido y H2O2) liberados durante la explosión oxidativa pueden ser desintoxicados por las enzimas superóxido dismutasa y catalasa, respectivamente, segregadas por B. cinerea y probablemente localizadas en la matriz de glucano que rodea la infección hifa (Gil- Ad et al., 2001). Además, se sabe que B. cinerea produce lacascas y otras enzimas que pueden degradar o desintoxicar las fitoalexinas (Prins et al., 2000). Los transportadores ABC capaces de excluir las fitoalexinas del citoplasma de las hifas también han sido reportados por B. cinerea (Schoonbeek et al., 2001, véase también la página 278). Por lo tanto, Govrin y Levine (2000) han sugerido que la respuesta hipersensible lanzada por el anfitrión realmente facilita, en lugar de reprimir, la infección por B. cinerea. Resistencia a los fungicidas Aunque se están intentando estrategias de control biológico contra B. cinerea, especialmente en el invernadero y en el almacenamiento posterior a la cosecha de determinados cultivos frutales, el control en las situaciones agrícolas se basa principalmente en la aplicación de fungicidas. Este es especialmente el caso para el control de moho gris en las vides. Botrytis cinerea ha desarrollado resistencia contra casi todos los fungicidas en uso corriente, y esto puede deberse a varios factores, p. La aparición de la reproducción sexual en el campo, la existencia de al menos dos especies genéticamente distintas y la presencia y propagación de elementos genéticos transponibles en uno de ellos (Giraud et al., 1999). Todos estos factores aumentan la diversidad genética de las poblaciones del patógeno y, por tanto, las posibilidades de desarrollo de resistencia a los fungicidas. Los mecanismos de resistencia de B. cinerea a los fungicidas han sido discutidos por Leroux et al. (2002) y parecen involucrar estrategias también descritas de otros hongos, es decir, la reducción de la penetración de fungicidas en las exportaciones de las hifas por medio de transportadores ABC, desintoxicación mediada por enzimas y degradación de fungicidas y mutaciones que conducen a una ligadura reducida del fungicida A su proteína diana modificada. 15.3 Dermateaceae Esta familia (385 especies) es casi seguramente polifilética y llevará algún tiempo y numerosos cambios de nombre antes de que los géneros estén circunscritos a la satisfacción de los filogenéticos. Las especies aquí incluidas producen su apotecia directamente sobre el sustrato. Estromáticos están ausentes. La apotecia es pequeña(Menos de 1mm de diámetro) y bastante discreto, siendo coloreado en tonos grises, marrones o negros. El desarrollo de la apotecia ha sido descrito por Gilles et al. (2001) para Pyrenopeziza brassicae (Fig. 15.7). Las apotecias se forman a partir de hifas que se agrupan en pequeñas estructuras globulares parecidas a esclerocios o cleistothecia. Posteriormente se desarrolla un poro en el ápice (Fig. 15.7a), y éste aumenta en diámetro por expansión lateral del disco basal (Fig. 15.7b) Mientras tanto los ascos maduran en el himenio. En última instancia, se forma un apotecio plano que posee un margen claramente definido típico de las Dermateaceae (Fig. 15.7c). Este patrón de desarrollo ha sido denominado hemiangiocarpico por Corner (1929). Los anamorfos de Dermateaceae son variables. Una forma muy común (Cadophora) es Phalophora-like, es decir, los phialides llevan una collarette apical (Harrington & McNew, 2003). Otras formas no tienen phialides, y en su lugar los conidios septados largos y transversalmente se producen más o menos directamente a partir de hifas vegetativas. Un género grande (Mollisia) es principalmente saprotrophic y forma la apotecia en las hojas muertas y las ramitas caídas, según lo ejemplificado por el Mollisia cinerea omnipresente que fructifica en la madera muerta (placa 7d). Otros de la familia son patógenos hemibiotróficos que causan lesiones limitadas en cultivos agrícolas. Pyrenopeziza brassicae (anamorfo Cylindrosporium concentricum) causa mancha ligera en la colza de invierno (Figura 15.7), mientras que Tapesia yallundae (anamorfo Pseudocercospora herpotrichoides) es la causa de la mancha ocular

en la base de los tallos de cereales, especialmente el trigo de invierno Acuformis, causa una enfermedad similar especialmente en el centeno. El conidio Rhynchosporium secalis es el agente de la mancha foliar en una gama de cereales. Todas estas especies patógenas están filogenéticamente estrechamente relacionadas (Goodwin, 2002). 15.3.1 Tapesiayallundae y T.acuformis Apothecia han sido encontradas recientemente para ambas especies de Tapesia (ver Lucas et al., 2000) y Pyrenopeziza brassicae (ver Gilles et al., 2001). Todavía no se han encontrado para Rhynchosporium secalis, aunque la alta diversidad genética de los aislados de campo de esta especie indica que la reproducción sexual debe ocurrir en la naturaleza (Salamati et al., 2000). Los idiomorfos del tipo de apareamiento se han caracterizado para todas las especies, excepto Tapesia acuformis (Foster & Fitt, 2004), y son del tipo heterotálico / bipolar usual. La biología de las dos especies hermanas Tapesia yallundae sobre el trigo y T. acuformis sobre el centeno (anteriormente denominada T. yallundae W y R pathotypes, respectivamente) es muy similar y ha sido revisada por Fitt et al. (1988) y Lucas et al. (2000). Eyespot es una enfermedad importante en cereales de invierno que crecen en climas fríos. La infección es probablemente principalmente por los conidios en forma de aguja que se forman sobre hojarasca invernada y se propagan por el chapoteo de la lluvia. Sin embargo, las ascosporas liberadas de la apotecia (Figura 15.8a) a principios de la primavera también son infecciosas. Si una espora cae sobre el coleóptilo de una planta huésped, ésta germina y produce un agregado de hifas denominado placa de infección (figura 15.8b). Se forman numerosas appressoria melanizadas en la interfase de esta estructura con la epidermis huésped, de modo que la infección de los huéspedes susceptibles se produce en varios puntos (Fig. 15.8c). La penetración está probablemente mediada por una combinación de presión de turgencia y enzimas hidrolíticas. La mancha típica (Fig. 15.8d) se desarrolla como una lesión grisácea alrededor de los grupos de placas de infección que pueden ser visibles como la "pupila" de la mancha ocular. Detallado Estudios de mecanismos de infección han sido publicados por Daniels et al. (1991, 1995). La presencia de manchas de ojos en las bases de lana hace que los brotes de cereal sean propensos al colapso. Otras infecciones pueden afectar el sistema vascular, lo que resulta en "cabezas blancas" mal desarrolladas que contienen grano inferior. La crianza de la resistencia parece ser una estrategia prometedora para el control de los ojos en los cereales (Lucas et al., 2000). También se practica el control químico, pero Tapesia spp. Han desarrollado resistencia contra varios tipos de fungicida (Leroux y Gredt, 1997).

Fig 15.7 Developmentof Pyrenopezizabrassicae ascocarps. (a) Immature apothecium,10days old on oilseedrape.The apical porehasjustformed. (b) 14-day-old apothecium on oilseedrape.The openingis wideningdue to the expansion of thebasaldisc. c) Mature apothecium 46days after inoculation onto agar.Reprintedfrom Gillesetal. (2001), withpermission from Elsevier. ( Imageskindlyprovidedby N.Evans.

15.4 Rhytismataceae

La taxonomía de esta familia todavía está en un estado de flujo (Gernandt et al., 2001). A veces se le da status ordinal (Rhytismatales o Phacidiales). La apotecia está sumergida en el tejido del huésped o incrustada en un estroma plano. La apotecia individual se hace evidente cuando la superficie superior se abre para revelar el himenio. Actualmente hay 219 especies en este grupo (Kirk et al., 2001). La mayoría de ellos están asociados con árboles frondosos o coníferas (Cannon y Minter, 1986; Johnston, 1997). Géneros particularmente difíciles En términos taxonómicos son Lophodermium y Lophodermiella que causan enfermedades de needlecast de Pinus spp. Como con muchos otros hongos, hay un gradiente de interacciones dentro de las Rhytismataceae, que van desde el modo de vida puramente endofítico (Deckert et al., 2001) a través de la saprotrofia a especies severamente patógenas. Ortiz-Garcı'a et al. (2003) han sugerido que al menos algunos Las especies patógenas han evolucionado a partir de los antepasados endofíticos.

Fig 15.8 InfectionbiologyofTapesiayallundae (a,c,d) and T.acuformis (b). (a) Production of apothecia on overwinteredwheat stubble. (b) SEM ofinfectionplaques on a ryeleaf.Runner hyphae (arrows) extend from establishedplaques onto the surrounding leaf surface. (c) SEM viewof awheatleaf afterremovalof aninfectionplaque.Penetrationhas occurredatnumerouspoints. d) Eyespotlesions at the stembases of wheatplants.(a)kindlyprovidedby P.S.Dyer. (b) and (c)reprintedfrom Danielsetal. (1991) withpermission from ( Elsevier; originalimages of (bd) kindlyprovidedby J.A.Lucas.

15.4.1 Rhytismaacerinum Rhytisma acerinum es común en las hojas de sicómoro, Acer pseudoplatanus, formando lesiones negras brillantes (manchas de alquitrán) de aproximadamente 1 cm de ancho (Fig. 15.9). Las lesiones surgen de infecciones por Ascosporas liberadas de la apotecia en hojas hibernadas. Las lesiones son visibles a simple vista en junio o julio, unos 2 meses después de la infección, como manchas amarillentas que eventualmente se vuelven negras. Secciones de la hoja en esta etapa muestran un micelio extenso que llena las células del mesófilo, y especialmente las células de la epidermis superior. Entre las células epidérmicas, se desarrolla un estado conidial llamado Melasmia acerina. Se trata de cavidades en forma de matraces (espermogonias) que dan lugar a conidios (espermátides) en forma de disco curvados uninucleados que miden aproximadamente 6 1 mm (Figuras 15.10a, b). Los espermátides se exudan desde la superficie superior del centro de la lesión a través de ostioles en la pared espermogonial. La espermacia no germina, ni siquiera en hojas de sicómoro, y se cree que desempeñan un papel sexual (Jones, 1925), aunque esto aún no ha sido probado. La apotecia comienza el desarrollo en la porción previamente ocupada por la espermogonía, y el himenio está cubierto por varias capas de células oscuras formadas dentro de la epidermis superior. Los asci completan su desarrollo en las hojas caídas y están maduros de marzo a abril cuando se desarrollan las hojas de sicómoro de la nueva temporada. El himenio se expone por medio de grietas en la capa superficial del estroma fúngico (Fig. 15.9b) y los ascias liberan sus esporas, a veces por el soplido. Dado que las ascosporas son muy grandes, su descarga puede ser Visto con un microscopio de disección. Aunque las ascospores sólo se proyectan a una altura de aproximadamente 1 mm por encima de la superficie del estroma, son transportadas por corrientes de aire a hojas de varios metros por encima del suelo. Las ascosporas tienen forma de aguja y tienen un epispore mucilaginoso especialmente desarrollado en el extremo superior (Fig. 15.10d). Esto probablemente ayuda a unirlos a las hojas. La infección se produce por penetración de los tubos de germen a través de estomas en la epidermis inferior. Rhytisma acerinum está ausente de las zonas densamente pobladas, probablemente debido a que la germinación de las ascosporas es inhibida por el dióxido de azufre. Greenhalgh y Bevan (1978) han sugerido que la incidencia y frecuencia de la colonización de las hojas de sicómoro por el hongo de la mancha de alquitrán puede utilizarse como un índice visual exacto de la contaminación del aire, aunque son posibles otras interpretaciones, Parques o el microclima más seco en los centros urbanos (Leith & Fowler, 1988).

Fig 15.9 Rhytismaacerinum. (a) Leaf of sycamore (Acerpseudoplatanus) with developing tar spotlesions. (b) Tarspotfrom an overwinteredleafshowingcrackingof thesurfacetorevealthehymeniaof theapothecia.Theflatcentralzonesindicateareaswhere spermogonia hadbeen formedduring theprevious summer.

15.5 Otherrepresentativesof the Helotiales Muchos de los Helotiales se encuentran durante las incursiones de hongos porque producen Cuerpos de frutas de color inusualmente formados o de colores brillantes. Las buenas imágenes y las llaves se dan en Dennis (1981), Breitenbach y Kra'nzlin (1984) y Hansen y Knudsen (2000). Se sabe muy poco sobre Helotiales con apotecia pequeña o discreta, como las Hyaloscyphaceae (lámina 7e).

Fig 15.10 Rhytismaacerinum. (a)T.S. livingleaf of Acerpseudoplatanus in June showing spermogonium. (b) Details ofcells forming spermatia.(c)T.S.overwinteredleafofAcer showing the openingoflips of thestromatalsurface torevealtheapothecialhymenium. d) Asci, paraphyses and ascospores.Note themucilaginous appendage at theupperend ( of the ascospore.

15.5.1 Geoglossaceae Trichoglossum es un representante de las Geoglossaceae (lenguas terrestres) que forman la apotecia en forma de palo. Los de esta familia crecen saprotrophically en la tierra, pero a veces también en hojas muertas o entre Sphagnum (por ejemplo Mitrula). Un relato de la familia ha sido dado por Nannfeldt (1942). Trichoglossum hirsutum Tiene cuerpos de fruta negros, algo aplanados de hasta 8 cm de altura, y crece en pastos y céspedes. Las ascosporas son largas, oscuras y septadas, y los asci se entremezclan con setas himeniales negras, de paredes gruesas y puntiagudas cuya función no se conoce (Fig. 15.11b). La presencia de setas hymenial separa Trichoglossum de Geoglossum que crece en hábitats similares. Las ascosporas alargadas de Geoglossum y Trichoglossum se descargan individualmente a través de un minuto poro en la punta del ascus. Cuando el ascus está maduro, las ráfagas de poros y una ascospora se aprieta en ella, bloqueándola. La presión de la savia ascus detrás de la espora hace que la espora sobresalga, al principio lentamente. Cuando la mitad de la espora se proyecta, la espora recoge la velocidad y es Rápidamente descargado. Otra ascospora ocupa inmediatamente el lugar de la primera espora y el proceso de descarga continúa hasta que las ocho ascosporas se han liberado en un solo archivo (Ingold, 1953).

Fig 15.11 Trichoglossumhirsutum. (a)Apothecia. (b) Asci, ascospores, paraphyses and a hymenial seta.

15.5.2 Leotiaceae Después de la separación de las Helotiaceae (ver más adelante), las Leotiaceae representan ahora sólo un pequeño grupo (13 especies) de hongos saprotróficos. Se distinguen de las Geoglossaceae por sus coloridos ascocarpos y ascosporas hialinas (Lizon et al., 1998). Un ejemplo bien conocido es Leotia lubrica (Placa 7f), una especie que coloniza el humus del bosque y que se conoce coloquialmente como "bebés gelatinosos". 15.5.3 Helotiaceae Incluso después de la separación de las Leotiaceae, sigue siendo un grupo muy grande (4600 spp.) Y probablemente polifilético. Los géneros saprotróficos bien conocidos y ampliamente distribuidos son Ascocoryne y Neobulgaria que producen una apotecia rosácea gelatinosa en madera muerta relativamente fresca, o Chlorociboria con su apotecia verde brillante (Lámina 7g). Chlorociboria spp. Manchan la madera colonizada, y ésta se utiliza a veces en mobiliario que hace para los inlays ornamental. Bisporella citrina (Placa 7h) es otra especie comúnmente encontrada en ramitas relativamente recién caídas. Algunos de las Helotiaceae, especialmente Hymenoscyphus ericae, así como algunos otros ascomycetes pertenecientes a Plectomycetes (por ejemplo, Pseudogymnoascus, Myxotrichum, Oidiodendron, véase página 295), pueden formar asociaciones micorrícicas con plantas ericáceas tales como Erica y Vaccinium. Esta asociación se denomina micorriza ericoide y tiene propiedades fundamentalmente diferentes de los tipos micorrízicos vesiculares arbusculares (p.202), ectomicorrízicos (pág. 525 y 581) y orquídeas (p. Las plantas Ericaceous forman numerosas pequeñas raíces laterales llamadas raíces del pelo que consisten en un haz vascular estrecho rodeado por una corteza fina y una monocapa epidérmica gruesa. Cuando H. ericae infecta células epidérmicas individuales de las raíces del cabello de su huésped, invagina el plasmalemma y forma bobinas de hifas que se asemejan superficialmente a las observadas en las micorrizas de orquídeas (ver Fig. 21.2). Hymenoscyphus ericae se acredita con la fabricación Nitrógeno y fósforo disponibles para sus plantas huésped que típicamente crecen en situaciones caracterizadas por suelos pobres con pH ácido. Lee (1996), Smith y Read (1997), Berch et al., Han dado buenas descripciones de las micorrizas ericoides. (2002) y Peterson et al. (2004). 15.5.4 Bulgariaceae Bulgaria inquinans forma una apotecia negra gelatinosa en la corteza de los árboles recientemente talados (lámina 7i), especialmente el roble (Quercus), la castaña (Castanea) y la haya (Fagus). Lo más inusualmente, el ascus maduro siempre parece contener esporas melanizadas, así como hialinas (Verkley, 1992). Esta especie es cosmopolita, y es posible que precolonice la corteza del árbol vivo como endófito. 15.5.5 Cyttariaceae Esta familia contiene algunos de los más inusuales y llamativos de los Helotiales. Cyttaria spp. Viven biotróficamente en la haya meridional (Nothofagus). Los estromatos apotejados de color naranja que pueden alcanzar el tamaño de las pelotas de golf se levantan solos o en racimos de las agallas en las ramas vivas del árbol (lámina 7j). Cada uno de los hoyuelos en la superficie del estroma representa un único apothecium. Las ascosporas son de color gris oscuro a negro y continúan siendo descargadas en gran número incluso después de varios días de almacenamiento de estra- tos aislados en condiciones secas. Cyttaria spp. Ocurren donde crece Nothofagus, especialmente en

Sudamérica, Australia y Nueva Zelanda. Los cuerpos frutales de algunas especies son comestibles (Minter et al., 1987). Una revisión de esta enigmática familia de hongos ha sido dada por Gamundı '(1991).